No hay constancia arqueológica o documental de que llegara a existir en Galapagar población romana. En la zona en la que se levanta actualmente el Centro Cultural La Pocilla, junto a la vía romana que viene de Segovia a través del puerto de La Fuenfría, sí que se han hallado vestigios poblacionales de época tardorromana-visigoda.

Sobre el suelo de Galapagar pasaba el antiguo camino árabe de Humayd o Balat Humayd, referido en fuentes cristianas desde el siglo XII como Bálatome. Éste ponía en comunicación las dos mesetas castellanas, viniendo desde Toledo por la margen derecha del río Guadarrama hasta alcanzar el pueblo del mismo nombre para luego remontar el puerto de Tablada hasta El Espinar. En esta última localidad coincidía con el camino medieval que se bifurcaba en lo alto del puerto, para dirigirse a Segovia por Ferreros (Otero de Herreros), próximo a Riofrío. La ruta de Balat Humayd aparece mencionada en varias fuentes musulmanas ya desde el siglo IX.

Es posible que el lugar se empezara a poblar en el siglo XII sin ningún planeamiento previo, tal como atestiguan los yacimientos de Galapagar (en una zona de canteras hacia el kilómetro 4,500 de la carretera de Collado Villalba), Ferrero, Fuente del Álamo y Pazenporra. El territorio pertenecía en 1208 al Exmo de Manzanares, incluido a su vez en la Comunidad de Villa y Tierra de Segovia. En 1249 es citado por primera vez en una carta en la que Fernando III establece las lindes entre Madrid y Segovia, en un intento más de resolver el litigio que las dos villas mantenían desde 1152 por la propiedad de estas tierras limítrofes. Posteriormente, por decisión de Alfonso X el Sabio, esta zona constituiría el denominado Real de Manzanares.

Es posible que la fundación de Galapagar se remonte a 1268, la época de más intensa repoblación cristiana, bajo el reinado del rey Sabio. Sus fundadores fueron probablemente ganaderos segovianos que aprovecharon algún poblamiento anterior. El asentamiento original era una zona relativamente llana, extendida en el entorno de la encrucijada de numerosos caminos. En un enclave del extremo del hábitat se situaría la primitiva iglesia, que pudo construirse a finales del siglo XIII o principios del siglo XIV. En 1297, Sancho IV incluye Galapagar en el territorio de Segovia en un nuevo documento de amojonamiento destinado a fijar los límites entre Segovia y Madrid.

El Real de Manzanares, y con él Galapagar, seguiría oscilando en el futuro entre Segovia y Madrid, entre el señorío y el realengo, según los diferentes avatares históricos. Bajo el reinado de Juan I, en 1383, pasó a la Casa de Mendoza. En 1445 se integró en el Condado del Real de Manzanares. En 1475, Diego Hurtado de Mendoza fue nombrado por los Reyes Católicos primer duque del Infantado, ducado bajo cuyo señorío permanecería Galapagar durante largo tiempo.

Otros yacimientos tardomedievales son una alquería del siglo XIV (conocida como Las Ventillas y emplazada al sur del municipio, en las inmediaciones de la urbanización Las Cuestas) y la necrópolis de La Navata. En torno a esta última, en el lugar conocido como Prados de las Callejas, existió una ermita. A mediados del siglo XV pudo fundarse en el territorio de Galapagar, concretamente en las proximidades de Navalquejigo, la ermita de San Bartolomé, más tarde conocida como del Cerrillo. La construcción de la actual iglesia parroquial se iniciaría algo más tarde.

Galapagar perdió su condición de anejo de la villa de Manzanares en el año 1523, al conseguir su propio villazgo por concesión de 24 de diciembre de Doña Juana de Castilla y del rey Carlos I. El 20 de abríl de 1529 fue confirmado en Toledo tal otorgamiento. En el Repertorio de Alonso de Meneses de 1576, aparece mencionado por vez primera el Camino Real de Valladolid que desde Madrid continuaba por Aravaca, Torrelodones, La Venta (en el municipio de Collado Villalba), Guadarrama y Tablada. Dicha vía pasaba por el este del actual municipio de Galapagar, conectando con el camino que iba hasta El Escorial. La construcción del Monasterio de San Lorenzo de El Escorial reforzó su importancia.

Aunque no se conservan las Relaciones de Felipe II correspondientes a Galapagar, sabemos por las de Villanueva del Pardillo (entonces conocido como lugar del Pardillo) de 1580 que ésta era "aldea e jurisdicción de la villa de Galapagar, con término propio delimitado, aportando una sesentena de vecinos que habitaban otras tantas casas y se regían por un alcalde pedáneo nombrado en Galapagar". Todo quedaba incluido en el Real de Manzanares, propiedad del duque del Infantado, y a su vez se encuadraba en el reino de Toledo y la provincia de Guadalajara, así como en el distrito de la Real Chancillería de Valladolid. En ésta se resolvían los pleitos en grado de apelación, puesto que los ordinarios se contemplaban en el propio Galapagar. En el plano religioso se dependía del arciprestazgo de Canales y del arzobispado de Toledo.

Tanto Villanueva del Pardillo como el resto de los anejos de la jurisdicción de Galapagar, es decir Colmenarejo, Navalquejigo y Torrelodones, formaron en 1564 sus propias parroquias, tras su desenajenación por Felipe II. Por estas fechas debían de existir en el término varias ermitas, al menos las de San Gregorio, de la Vera Cruz, de San Bartolomé y de San Bruno. Aguas arriba del puente de las Minas existía otro puente de piedra, que algunos datan en el siglo XV y otros en el siglo XVI, conocido como el del Molino de la Navata por encontrarse junto a un molino en ruinas en la zona de La Navata. En 1630 se le concedió el villazgo a Colmenarejo. Por su parte, Torrelodones hubo de esperar hasta 1658. Navalquejigo sí que continuará unido a Galapagar, pese al contencioso mantenido al respecto desde 1503 con El Escorial.

Durante el siglo XVIII, el pueblo siguió formando parte, como cuarta villa del Real de Manzanares, del corregimiento de Guadalajara, dentro del partido de Colmenar Viejo: de ello nos da cuenta en sus inicios el Vecindario General de España de 1717, y en sus postrimerías el Censo de Floridablanca de 1789. En 1799, el partido judicial se integró en su totalidad en la provincia de Madrid. Las transcripciones de las respuestas al Catastro de Ensenada nos informan de que en 1751 Galapagar continúa dependiendo de la Casa del Infantado, y que Navalquejigo y Colmenarejo le limitan por el oeste, mientras que el Pardillo lo hace por el sur. Aunque el Pardillo y Colmenarejo sean ya villas y tengan delimitado su propio término, carecen sin embargo de alcalde propio y a efectos fiscales se integran en la jurisdicción civil de Galapagar: ello explicaría que en la encuesta haya también vecinos de Colmenarejo y el Pardillo.

Con la construcción del nuevo camino Las Rozas-Galapagar-El Escorial, y su ramal Galapagar-Guadarrama (que enlazaba con la intervención efectuada en 1749 durante el reinado de Fernando VI sobre el puerto de Guadarrama), la villa recibe una inyección de vitalidad. Tras la posterior invasión francesa de 1808 se asentó un destacamento militar galo en el pueblo, aprovechando su emplazamiento estratégico en los accesos a Madrid.

La reforma administrativa de 1833 dejó sin valor el señorío del Infantado, tantos siglos presente en la localidad. Ésta continuaba inserta, a mediados de dicha centuria, en el partido judicial de Colmenar Viejo. Navalquejigo constaba ahora como un agregado suyo. Al igual que en el resto de España, la ley desamortizadora de Madoz de diciembre de 1869 transformó el mapa municipal. Un factor dinamizador de la actividad económica de Galapagar y los pueblos limítrofes fue la llegada del ferrocarril a comienzos de la década de 1860. La Línea General del Norte de España, Madrid-Irún, se trazó por Collado Villalba y El Escorial en su paso hacia Ávila y Medina del Campo, afectando al término municipal en sus lindes este y norte. En 1887, Galapagar quedó encuadrado en el nuevo partido judicial de San Lorenzo de El Escorial, que reabsorbió 14 municipios del partido de Colmenar Viejo.

En el siglo XX, Galapagar se convierte en lugar de veraneo para muchos madrileños, lo que llevó a la aparición de varias colonias residenciales. Durante todo este siglo se empieza a promover la construcción de diversas urbanizaciones en el extrarradio. A mediados de siglo, aprovechando la existencia de una prolongada cuesta en la carretera se celebraba aquí una curiosa prueba de velocidad para automóviles y motocicletas (la Cuesta de Galapagar). En 1976 se aprobó el planeamiento urbanístico que todavía se halla vigente en el municipio, lo que no ha impedido una expansión desbocada de la actividad constructiva. En la actualidad, el núcleo urbano queda configurado por la agregación al casco antiguo, sin solución de continuidad, de una serie de urbanizaciones.

En las elecciones municipales de 2007, el hasta entonces gobernante Partido Popular perdió tres concejales con respecto a los comicios anteriores (se quedó con nueve), manteniéndose como primera fuerza política. No obstante, la unión de cuatro partidos de la oposición permitió la elección de la alcaldesa Carmen Toledano (PSOE). De los once concejales que componen el actual gobierno municipal, seis pertenecen al PSOE, dos a la Plataforma de Vecinos de Galapagar (PdeVG), otros dos a Activa-Coalición por Galapagar (coalición de Galapagar Verde y Sostenible, Vecinos Independientes e Izquierda Unida) y uno a Foro Verde-GyU.

Desde el 1 de Octubre de 2008, el nuevo alcalde de la localidad es Daniel Pérez Muñoz, del PP. Llega al poder tras consumarse la moción de censura sobre la anterior alcaldesa, Carmen Toledano.

Desde Madrid: Por la A6 (carretera de La Coruña) y seguir por una de las siguientes rutas:
RUTA 1: Tomar la Salida 18 (Las Rozas/El Escorial), continuando por la carretera M-505 dirección El
Escorial. Desde ésta encontrará un desvío a Galapagar.
RUTA 2: Tomar la salida 21 (Torrelodones) continuando por la carretera M-519 dirección Galapagar.
RUTA 3: Tomar la salida 36 (Galapagar/La Navata/Collado Villalba/Vía de servicio) continuando por la carretera M-525 dirección Galapagar.
Para llegar a Galapagar por carretera desde El Escorial, tomar la M-505 atravesando el pantano de
Valmayor.